RMMG - Revista Médica de Minas Gerais

Artigo Original

Comparação de parâmetros bioquímicos, citológicos e microbiológicos de fluidos biológicos com e sem presença de células atípicas

Comparison of biochemical, cellular and microbiological parameters of biological fluids with and without the presence of atypical cells

Marcela Fernandes da Matta¹; José Lucas Martins Rocha¹; Mario León Silva-Vergara²; Leonardo Euripedes de Andrade-Silva³

1. Programa de Pós-Graduação em Residência Integrada Multiprofissional em Saúde, Hospital de Clínicas da Universidade Federal do Triângulo Mineiro (RIMS/HC-UFTM), Minas Gerais, Brasil
2. Unidade de Doenças Infecciosas, Departamento de Clínica Médica, Universidade Federal do Triângulo Mineiro (DCM/UFTM), Minas Gerais, Brasil
3. Unidade de Análises Clínicas e Anatomia Patológica, EBSERH, Hospital de Clínicas da Universidade Federal do Triângulo Mineiro (UACAP/HC-UFTM), Minas Gerais, Brasil

Endereço para correspondência

Leonardo Euripedes de Andrade-Silva
UACAP/HC-UFTM, EBSERH, Uberaba, MG, Brasil.
E-mail: leonardoeuripedes@gmail.com

Recebido em: 16 Novembro 2024.
Aprovado em: 26 Março 2025.
Data de Publicação: 11 Agosto 2025.

Editor Associado Responsável:

Geraldo Felício da Cunha Júnior
Cetus Oncologia, Unidade Belo Horizonte, CETUS.
Belo Horizonte/MG, Brasil.

Fontes apoiadoras: Não houveram fontes apoiadoras.

Conflito de Interesse: Não há.

Resumo

RESUMO

INTRODUÇÃO: Os fluidos biológicos/cavitários são líquidos produzidos em diferentes compartimentos do corpo e possuem diferentes funções. A definição de derrames cavitários malignos não é simples e é muito importante para o diagnóstico e manejo médico. Nesse sentido, este estudo buscou identificar alterações diferenciais nos fluidos cavitários.
OBJETIVOS: Comparar os perfis bioquímico, citológico e microbiológico de exames de rotina em fluidos biológicos com presença de células atípicas/neoplásicas (PAC) e sem presença de células atípicas/neoplásicas (WPAC).
MÉTODOS: Os dados foram obtidos de prontuários on-line de pacientes atendidos em hospital universitário do Brasil. Aspectos físicos, contagem celular, pesquisa de células neoplásicas, análise bioquímica e coloração de Gram foram avaliados nos fluidos biológicos.
RESULTADOS: Um total de 170 espécimes foram obtidos, sendo 20 PAC e 150 WPAC. Desses, 43 amostras WPAC e 5 PAC de líquido peritoneal, 47 amostras WPAC e 8 PAC de LCR, 52 amostras WPAC e 5 PAC de líquido pleural, 2 amostras WPAC e 2 PAC de líquido pericárdico e 6 amostras WPAC de líquido sinovial. Dentre os pacientes com PAC, 60,0% (12/20) tiveram óbito como desfecho clínico. Todas as amostras de PAC apresentaram maior número de leucócitos totais em comparação com WPAC. Amostras PAC do líquido cefalorraquidiano apresentaram maior taxa de macrófagos e células mesoteliais do que as WPAC, enquanto amostras PAC do líquido cefalorraquidiano apresentaram maior taxa de linfócitos e macrófagos do que as WPAC. As amostras de PAC e WPAC apresentaram diferenças em diversas dosagens bioquímicas.
CONCLUSÃO: As diferenças bioquímicas e celulares encontradas entre os fluidos corporais PAC e WPAC podem auxiliar no diagnóstico da presença de células atípicas/neoplásicas.

Palavras-chave: Células neoplásicas; Líquido peritoneal; Líquido pleural; Líquido pericárdico; Líquido cefalorraquidiano.

 

INTRODUÇÃO

A rotina de uma unidade de análises clínicas em um hospital é complexa e intensa. Diversos materiais biológicos são enviados diariamente para análise e a solicitação médica para exame de fluidos biológicos geralmente é urgente e deve ser realizada o mais breve possível¹. Em geral, os estudos desses fluidos corporais são úteis para avaliação de processos inflamatórios, malignos, infecciosos e hemorrágicos^1-3.

Os fluidos biológicos são líquidos delimitados por um epitélio ou mesotélio. Dentre eles, podem ser citados o líquido cefalorraquidiano (LCR), líquido sinovial, linfa, humor aquoso, líquido peritoneal, líquido pleural, líquido pericárdico e outros⁴. No caso dos líquidos pleural, pericárdico e peritoneal, também são classificados como líquidos cavitários, pois estão depositados em cavidades do corpo^1,2. Esses fluidos facilitam a movimentação dos órgãos e lhes conferem proteção mecânica⁵, além de ajudarem o organismo a eliminar metabólitos e fornecer nutrientes para diferentes partes do corpo^1,2,6.

A produção de fluidos biológicos depende de três fatores principais: pressão hidrostática, exercida pela presença física de sangue na luz do vaso; pressão oncótica, gerada pelas proteínas plasmáticas; e por último a permeabilidade capilar^1,7. Caso haja algum desequilíbrio entre essas forças, os líquidos podem acumular-se nas cavidades, resultando em um processo conhecido como derrame cavitário^8-10.

Os derrames cavitários são patológicos e clinicamente classificados como transudato ou exsudato^6,7. Os transudatos são derrames não inflamatórios originados pelo desequilíbrio das pressões hidrostáticas e oncóticas, enquanto os exsudatos ocorrem devido a condições patológicas como neoplasias, doenças infecciosas e inflamatórias que danificam as células mesoteliais, aumentam a permeabilidade vascular, o efluxo de proteínas e a celularidade^4,6,8.

A ocorrência de exsudatos é multifatorial e muitas vezes são secundários a neoplasias benignas ou malignas¹¹. Os derrames benignos mais comuns são causados por insuficiência cardíaca congestiva, pneumonia, tuberculose, embolia pulmonar, cirrose hepática, síndrome nefrótica, insuficiência renal, pericardite e doenças pancreáticas^12,13. Por outro lado, tumores sólidos metastáticos, como câncer de mama, pulmão, ovário, sistema gástrico e neoplasias hematológicas, como os linfomas, são as principais causas de derrames malignos^7,9,14-16.

Os derrames malignos são definidos com base na presença de células neoplásicas na cavidade^2,7,15 e estão frequentemente relacionados ao estágio terminal de diversas doenças malignas, uma vez que muitos pacientes raramente apresentam um bom prognóstico neste cenário^17,18. Devido a seu valor preditivo, a detecção de células neoplásicas é muito importante, embora difícil, devido à gama de anormalidades na morfologia celular. Por isso a análise citológica deve estar associada a análises físicas, bioquímicas e microbiológicas, para estabelecer um diagnóstico diferencial ou direcionar uma abordagem terapêutica^4,17,19.

Kolte et al. (2022)²⁰ aplicaram o Sistema Internacional para o Reporte de Citopatologia de Fluidos Serosos (ISRSFC) para avaliar o risco de malignidade (ROM) em fluidos biológicos obtidos de um hospital terciário. Eles descobriram que o ROM em derrames pleurais classificados como suspeitos de malignidade (SFM) e malignos foram de 80,6% e 90%, respectivamente. O ROM nos fluidos peritoneais foi de 91,7% e 100%, respectivamente. Nos fluidos pericárdicos, o ROM foi de 100% para derrames classificados como malignos. Esses resultados enfatizam o papel da análise citológica no diagnóstico de neoplasias malignas por meio de derrames serosos²⁰. Embora não existam critérios bem estabelecidos para algumas categorias como "atipias de significado indeterminado" e SFM, eles podem ser importantes devido ao seu valor preditivo e devem ser usados cautelosamente²⁰.

Além disso, a literatura médica é relativamente limitada em termos de alterações nos fluidos biológicos diretamente relacionadas à presença de células neoplásicas^4,6,8. Existem estudos ao redor do mundo que avaliam marcadores tumorais em fluidos biológicos, porém requerem técnicas laboratoriais caras e inviáveis para o Sistema Único de Saúde (SUS)²¹.

Portanto, este estudo tem como objetivo comparar os perfis bioquímico, citológico e microbiológico obtidos de exames de rotina para fluidos biológicos com a presença de células atípicas/neoplásicas (PAC) e sem a presença de células atípicas/neoplásicas (WPAC). Além disso, mostramos algumas características morfológicas de células anormais encontradas durante a análise citológica de diferentes fluidos biológicos. Os resultados podem contribuir para uma melhor compreensão de como os tumores afetam os parâmetros dos fluidos biológicos e como esses dados correlacionam-se.

 

MÉTODOS

Trata-se de um estudo descritivo, longitudinal e retrospectivo com abordagem quantitativa e qualitativa. A coleta de dados procedeu de registros de exames de fluidos biológicos, de 2020 a 2022, armazenados no Sistema Esmeralda (sistema de informações laboratoriais) e Aplicativo de Gestão para Hospitais Universitários (AGHU) ambos utilizados pela Unidade de Análises Clínicas e Anatomia Patológica do Hospital das Clínicas da Universidade Federal do Triângulo Mineiro (UACAP HC-UFTM).

Na rotina de fluidos biológicos da UACAP HC-UFTM, os líquidos são submetidos a análises físicas/macroscópicas, análises microscópicas e análises bioquímicas (Abbott, modelo Architect). Também foi utilizada uma citocentrífuga (Cytopro, modelo 7620) para concentrar os líquidos e depois corar as amostras pelas técnicas de Giemsa e Gram. A lâmina corada com Giemsa foi utilizada para análise citológica (contagem diferencial de células e pesquisa de células neoplásicas) e a corada com Gram para exame microbiológico. Para este estudo, as fotografias das lâminas foram capturadas em microscópio óptico (Olympus, modelo BX41).

Os parâmetros avaliados nas amostras de líquido cefalorraquidiano (LCR) foram volume, cor, aspecto, contagem de hemácias, contagem total de células nucleadas (leucócitos), contagem diferencial de células nucleadas, pesquisa de células neoplásicas, dosagem de glicose, proteínas totais, cloreto e coloração de Gram. Para os demais fluidos biológicos, foram avaliados todos os parâmetros anteriores incluindo pH, desidrogenase láctica e amilase.

Os grupos comparados foram amostras com presença de células atípicas/neoplásicas (PAC) e amostras sem presença de células atípicas/neoplásicas (WPAC) de líquidos cefalorraquidiano, peritoneal, pericárdico, pleural e sinovial. O número total de amostras foi de 170.

Diferentes critérios têm sido utilizados para simplificar a definição de exsudato e transudato, e a grande maioria deles foram aplicados em estudos com derrames pleurais^22,23, entretanto o uso de critérios definidos para derrames pleurais deve ser usado com cautela para outros líquidos biológicos^24,25. Os critérios utilizados para diferenciar um fluido biológico como exsudato foram contagem global de células superior a 1.000 células/uL e dosagem de desidrogenase láctica (LDH) superior a 200 U/L^12,13.

As análises estatísticas foram realizadas utilizando Bioestat v.5.0 disponível em https://www.mamiraua.org.br/pt-br, MS Excel (Microsoft Corporation) e GraphPad PRISM v. 6.0. A normalidade dos dados foi avaliada pelo teste D'Agostino Pearson. A homogeneidade das variâncias entre os grupos foi testada pelo teste de Bartlett quando os dados apresentavam distribuição normal. As variáveis quantitativas foram avaliadas pelo teste de Mann-Whitney para comparação de dois grupos, aplicando o pós-teste de Dunn se necessário. Para comparação das variáveis categóricas foi utilizado o teste exato de Fisher ou teste do qui-quadrado. Valores de p inferiores a 5% (p<0,05) foram considerados estatisticamente significativos.

 

ÉTICA

Este estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética e Pesquisa em Seres Humanos (CEP) do HC-UFTM sob protocolo número 5.724.202 e segue os critérios da Resolução do Conselho Nacional de Saúde (CNS) 466/12.

 

RESULTADOS

Em um total de 170 amostras, 20 apresentaram células atípicas/neoplásicas (PAC) e 150 não tiveram presença de células atípicas/neoplásicas (WPAC). A Tabela 1 descreve as alterações celulares observadas no grupo PAC em geral. A Tabela 2 apresenta as estatísticas descritivas das variáveis numéricas. Foram obtidas 43 amostras de líquido peritoneal WPAC e 5 PAC, 47 amostras de WPAC e 8 PAC de LCR; 52 amostras de líquido pleural WPAC e 5 PAC, 2 amostras de líquido pericárdico WPAC e 2 PAC e 6 amostras de líquido sinovial WPAC.

 

 

A maioria dos pacientes (60%, 12/20) com amostras de PAC evoluiu a óbito (Tabela 1). Todos os fluidos do PAC (exceto o líquido pericárdico) apresentaram maior número de células nucleadas/leucócitos (Tabelas 2.1, 2.2 e 2.3). Os valores médios dos fluidos peritoneais foram WPAC 411,6 células/mm3 (± 664,8) versus PAC 4809 células/mm3 (± 6587) (p=0,001)(Tabela 2.1), WPAC do LCR 22,2 células/mm3 (± 61,5) versus PAC 309,2 células/mm3 (± 292,9) (p=0,001) )(Tabela 2.2), líquido pleural WPAC 616,8 células/mm3 (± 657,9) versus PAC 1832 células/mm3 (± 922,8) (p=0,015) )(Tabela 2.3) e a soma total de 170 amostras, cuja média foi de 377,8 células/mm3 (± 611,8) para WPAC versus 1768 células/mm3 (± 3422) de PAC (p=0,014).

 

 

 

 

 

 

A análise citológica (Tabela 2.1) mostrou WPAC 31,3% (± 19,4) × PAC 13% (± 8,1) (p=0,003) para número de macrófagos no líquido peritoneal e WPAC 7,1% (± 10,9) × PAC 29,8% (± 38,5) para macrófagos do LCR (p=0,020) (Tabela 2.2). Além disso, a contagem de células mesoteliais no líquido peritoneal mostrou-se significativamente maior no PAC 15% (± 18) × WPAC 4,1% (± 5,1) (p=0,006) (Tabela 2.1), enquanto o número de linfócitos no LCR foi significativamente maior no WPAC 80,5 % (± 27,4) × PAC 57,2% (± 38,5) (p=0,042) (Tabela 2.2).

 

 

 

 

A análise bioquímica (Tabela 2.1) revelou que o grupo PAC apresentou menor nível de glicose (54,7 mg/dL ± 48,7) do que o grupo WPAC (109,4 ± 41,1) no líquido peritoneal. O grupo PAC no LCR também apresentou menor nível de glicose (38,0 mg/dL ± 27,0) do que o WPAC (63,3 mg/dL ± 23,9). No entanto, o nível de glicose no líquido pleural do grupo PAC foi maior (198,8 mg/dL ± 139,2) do que o WPAC (88,9 mg/dL ± 49,5). Todos os conjuntos de comparação mencionados apresentaram diferença significativa.

No entanto, a análise bioquímica (Tabela 2.2) mostrou que o lactato e as proteínas totais (PT) foram significativamente maiores no grupo PAC no LCR (34,5 mg/dL ± 32 e 124,2 mg/dL ± 62) do que no grupo WPAC (18,4 mg/dL ± 14,43 e 115,7 mg/ dL ± 274,4). A dosagem de cloreto apresentou resultados opostos, WPAC (723 mmol/L ± 32,9) × PAC (690,4 mmol/L ± 35,4) (p=0,027).

Utilizando a contagem de leucócitos >1000 células/uL como parâmetro para definir um fluido biológico como exsudato, 12,4% das amostras de líquido pleural eram exsudato e 87,6% eram transudato. Quanto ao líquido peritoneal, 6,97% eram exsudato e 93,03% transudato. O valor médio da dosagem de LDH para líquido pleural foi de 1.526 U/L e para líquido peritoneal foi de 1.930 U/L, ambas amostras do grupo PAC (Tabela 2.3).

Na pesquisa de células neoplásicas, foram observadas células com diferentes características malignas, como vacuolização citoplasmática anormal, presença de múltiplos nucléolos, cromatina excessivamente grosseira ou frouxa, elevada relação núcleo/citoplasma, figuras mitóticas atípicas, projeções de membrana, hipercromasia e agregados celulares incomuns (Figuras 1 e 2). A evolução clínica e definição de diagnóstico desses pacientes foi confirmada por meio de prontuários eletrônicos (Tabela 1).

 

 

 

 

No total de 170 amostras foram observadas diferenças entre os grupos WPAC versus PAC, em relação aos parâmetros de contagem total de células nucleadas, LDH, lactato e cloretos, cujos valores foram 377,8 células/mm3 (± 611,8) versus 1768 células/mm3 (± 3422) (p=0,014), 1003 U/L (±4124) versus 1892 U/L (±4124) (p=0,048), 18,41 mg/dL (±14,43) versus 34,5 mg/dL (±32,02) (p=0,013) e 723 mmol/L (±32,96) versus 690,4 mmol/L (±7,41) (p=0,015), respectivamente.

O exame microbiológico não mostrou diferença significativa entre os grupos PAC e WPAC nos fluidos biológicos.

 

DISCUSSÃO

O reconhecimento de células neoplásicas em fluidos cavitários depende da habilidade do citologista em identificar células anormais e padrões de malignidade^2,4. As células benignas sofrem alterações morfológicas devido a múltiplos estímulos ambientais, podendo ser morfologicamente semelhantes às células malignas, dificultando o diagnóstico²⁶. Apesar dos achados morfológicos sugestivos, muitas vezes são necessários exames complementares mais caros para completar o diagnóstico de malignidade, como imunocitoquímica, citometria de fluxo, citogenética e/ou técnicas moleculares²¹. Além disso, muitos derrames derivados de tumores não apresentam células neoplásicas, apenas células mesoteliais reativas²⁶. No presente estudo, encontramos em vários pacientes avaliados (Figura 2) a presença de citologia semelhante a células malignas. Nesse contexto, a busca por marcadores tumorais em fluidos biológicos com células atípicas/neoplásicas pode ser muito relevante em laboratórios de análises clínicas.

O derrame pleural maligno geralmente é um exsudato que ocorre, entre outros, devido ao aumento da permeabilidade vascular². Entretanto, Teixeira et al. (2006)²⁷ sugeriram que uma pequena porcentagem de transudatos pode ser derivada de processos malignos. Os autores afirmam que em ambos os casos costuma haver um aumento significativo no número de células sendo produzido. Da mesma forma, nossos resultados mostraram que as amostras de líquido pleural PAC apresentavam um número maior de células nucleadas do que as amostras WPAC.

A contagem total de células nucleadas do PAC foi maior que a do WPAC no líquido peritoneal. Da mesma forma, outros estudos observaram que derrames peritoneais malignos apresentam maior número de leucócitos totais em comparação aos derrames peritoneais benignos, indicando que esses tumores estão ativos e produzem grande número de células^8,12.

A contagem total de leucócitos/células nucleadas no LCR representa um dos indicadores mais sensíveis para caracterizar uma doença do sistema nervoso central²⁸. Em processos inflamatórios, malignos e hemorrágicos, o número de células nucleadas é muito maior do que em condições normais^5,28. Tais resultados foram encontrados no presente estudo, onde a contagem total de células nucleadas no grupo PAC foi significativamente maior em comparação ao grupo WPAC para a maioria dos fluidos biológicos.

Nas amostras de LCR, a dosagem de proteínas totais (TP) no grupo PAC foi maior do que no grupo WPAC. Esse resultado pode ser explicado devido a um aumento na concentração de proteínas monoclonais produzidas por células atípicas/neoplásicas no grupo PAC²⁷. O aumento do TP também é comumente atribuído à suspeita de ruptura das barreiras hematoencefálicas/nervosas por distúrbios infecciosos ou imunológicos no sistema nervoso central/periférico^29,30, aumento da produção intratecal de anticorpos³¹, prejudicando a reabsorção de LCR e pelo sequestro espinhal³².

Segundo Comar et al. (2011)¹² células malignas em efusões estão frequentemente associadas ao aumento de macrófagos e populações de células mesoteliais. Isso ajuda parcialmente a explicar nossas descobertas em relação a essas linhagens celulares em alguns líquidos PAC avaliados no presente estudo. Sharma, Asotra e Asotra (2023)³³ relataram que amostras de líquidos peritoneais foram as efusões malignas mais frequentes (51.16%) encontradas no estudo, seguidamente por fluidos pleurais (46.51%) e LCR (2.32%).

Nossos resultados mostraram que o nível de glicose no líquido pleural foi maior no grupo PAC (198,8 mg/dL ± 139,2) em comparação ao grupo WPAC (88,9 mg/dL ± 49,5). Segundo Sahn (1982)³⁴, a concentração de glicose superior a 60mg/dL no líquido pleural tem sido aceita na literatura para diferenciar exsudatos de transudatos. Nesse sentido, a maioria das amostras de PAC e WPAC poderia ser classificada como exsudato.

Além disso, Dixit et al. (2017)³⁵ consideraram líquidos pleurais exsudativos e malignos aqueles com pH <7,2, glicose <60 mg/dL, LDH duas vezes maior que o valor sérico, escala de desempenho de Karnofsky <30 e toracoscopia provavelmente refletem uma maior carga tumoral, logo, um pior prognóstico³⁵. Mesmo que nossos resultados de pH e glicose tenham diferido desse estudo, alguns pacientes do grupo PAC faleceram (Tabela 1 e 2.3). Efusões pleurais podem levar a várias complicações como empiema ou espessamento pleural, sendo necessário antibioticoterapia intensiva, drenagens ou mesmo intervenções cirúrgicas em casos severos³⁶. Desse modo, líquidos pleurais exsudativos malignos são indicadores potenciais do aumento de mortalidade^35,37,38.

Por outro lado, as amostras PAC de líquido peritoneal (54,7 mg/dL ± 48,7) e líquido cefalorraquidiano (38,0 mg/dL ± 27,0) revelaram diminuição do nível de glicose em relação às amostras de WPAC. Outros autores também relataram que aproximadamente um terço dos derrames neoplásicos apresenta níveis baixos de glicose (<60 mg/dL)^8,39. Essa diminuição dos níveis de glicose pode estar relacionada a diversos fatores, incluindo o alto consumo de glicose pelas células malignas^4,27. Ademais, diminuição dos níveis de glicose no LCR e no líquido peritoneal pode ser causada por alterações no mecanismo de transporte da molécula através barreira hematoencefálica^14,21,39.

Vários autores relataram que as condições malignas mais comuns encontradas em líquidos pleurais são neoplasias de origem linfoide, pulmão e mama^40-43 e, no caso de líquidos pericárdicos, câncer de mama (44.4%) e pulmão (36.1%)^20,44-48. Neoplasias gastrointestinais (48%) e ovarianas (30%) foram as malignidades mais frequentes em amostras de líquido peritoneal⁴⁹. Os métodos e os critérios de inclusão de pacientes nos estudos podem explicar a ocorrência variável de líquidos serosos malignos descritos na literatura²⁰.

Sharma, Asotra and Asotra (2023)³³ observaram que adenocarcinoma metastático de ovário e pulmão corresponde a 67,44% dos casos, sendo as efusões peritoneais e pleurais malignas mais comuns, seguidas de carcinoma de células escamosas, carcinoma de células pequenas e linfoma não-Hodgkin que, por sua vez, correspondem a 23.25%, 4.6% e 2.3% respectivamente³³. Além disso, Jeffus et al. (2024)⁵⁰ realizaram uma revisão retrospectiva multi-institucional na qual se observou que as malignidades de origem linfoide foram as mais comuns em LCR de adultos⁵⁰.

A análise de líquidos biológicos é essencial para entender condições fisiológicas ou patológicas, sendo o laboratório clínico responsável por realizá-la e fornecer informações precisas ao corpo clínico, possibilitando que avaliem a saúde do paciente⁵¹. Nesse sentido, os critérios para definição de exsudato e transudato em diferentes fluidos biológicos ainda necessitam de maiores estudos e padronização, uma vez que alguns autores consideram que os critérios clássicos de Light devem ser utilizados apenas para derrames pleurais^24,25,52. Não obstante, nosso estudo pontuou algumas alterações significativas dos parâmetros bioquímicos e citológicos, conforme os líquidos biológicos com células atípicas e suas fontes.

 

CONCLUSÃO

Nossas análises iniciais revelaram diferenças importantes nos analitos avaliados na rotina de fluidos biológicos, e poderão ajudar a definir o que é exsudato ou transudato em vários fluidos biológicos. Como a maioria dos pacientes do grupo PAC faleceram, ainda é de interesse clínico esclarecer as alterações bioquímicas e celulares que são indicativas da presença de células atípicas/neoplásicas em fluidos biológicos, a fim de melhorar o diagnóstico, a tomada de decisão sobre opções terapêuticas ou acompanhamento oncológico.

 

CONTRIBUIÇÃO DOS AUTORES

As contribuições dos autores estão estruturadas de acordo com a taxonomia (CRediT) descrita abaixo:

Conceptualização, Investigação, Metodologia, Visualização & Escrita - review & editing: MFM; JLMR; MLSV; LEAS. Administração do Projeto, Supervisão & Escrita - rascunho original: LEAS; MFM; JLMR. Validação & Software: MLSV; LEAS. Recursos & Aquisição de Financiamento: LEAS; MFM; JLMR. Curadoria de Dados & Análise Formal: LEAS.

 

COPYRIGHT

Copyright^© 2025 Matta et al. Este é um artigo em acesso aberto distribuído nos termos da Licença Creative Commons Atribuição 4.0 Licença Internacional que permite o uso irrestrito, a distribuição e reprodução em qualquer meio desde que o artigo original seja devidamente citado.

 

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